Huatulco está repleto de la antigua historia indígena.
En la época prehispánica fue habitado por primera vez por la tribu costera Tututepec. Los comerciantes Zapotecas, Mixtecas y Aztecas establecieron una importante ruta comercial a lo largo de la región, y poco a poco el poblado de Santa María Huatulco comenzó a crecer. La navegación costera estaba controlada desde el pueblo, que continúa siendo el único sitio donde se ha encontrado una guía para la navegación, ésta consiste en una estela (monolito de piedra) en la cima de un acantilado para ayudar a guiar las canoas en el mar. El pueblo también estaba estratégicamente ubicado a orillas del río y cerca del mar, lo que permitía a sus habitantes explotar el agua dulce. La actividad principal de los habitantes de Huatulco ha sido, durante mucho tiempo, la pesca, pero sus antepasados tenían tradiciones bien establecidas de recolectar productos para su propio consumo y para intercambiarlos con otros grupos locales.
Uno de los sitios arqueológicos de Huatulco es el complejo y museo de Bocana del Rio Copalita a sólo ocho kilómetros del poblado. Los restos más antiguos esta zona datan de hace 2 mil 500 años y se encuentran en la antigua frontera entre las zonas Mixteca y Zapoteca. El sitio, conocido simplemente como Copalita, se encuentra en proceso de excavación desde 1988 por un equipo de expertos del Instituto de Antropología e Historia (INAH) de México. Podemos acceder al complejo de estructuras antiguas donde vivía la clase gobernante, que probablemente vivió durante los primeros seis siglos a.C., incluyendo el Templo Mayor, el Templo de la Serpiente, y la Cancha del Juego de Pelota, con sus inmensas piedras grabadas en bajo relieve. El sitio arqueplógico, que se extiende por casi medio kilómetro, se desborda con historia antigua, únicamente está esperando a ser descubierto.
Un segundo punto que apenas ha comenzado a ser excavado en los últimos años es Punta Celeste, al sur de la Bahía de Tangolunda. El sitio ha estado bajo investigación desde 1997 por el Instituto Nacional de Antropología e Historia y está revelando un tesoro oculto. Al igual que el sitio arqueológico de Tulum, en la costa del Caribe mexicano, Punta Celeste tiene una vista hacia una extensión del océano. El sitio está compuesto por cementerios antiguos, canchas de juego de pelota, un complejo de pequeñas pirámides y una piedra para sacrificios en las orillas del acantilado. Punta Celeste data del año 500 a.C., y fue desarrollada por la misteriosa cultura mixteca. Dado que los fondos para una mayor excavación son limitados, por desgracia, el acceso al sitio está restringido, por lo que únicamente podemos ver una pequeña parte de este espacio sagrado. Se están solicitando donaciones para seguir adelante con este importante proyecto, con el objetivo de abrir el sitio a los visitantes en los próximos años.